Análise causal do desenvolvimento de Apis mellifera: genes reguladores e redes hierárquicas de expressão gênica na especificação de tecidos e órgãos

• Processo: 11/03171-5
• Modalidade de apoio: Auxílio à Pesquisa - Temático
• Vigência: 01 de agosto de 2011 - 31 de janeiro de 2016
• Área do conhecimento: Ciências Biológicas - Genética - Genética Molecular e de Microorganismos
• Pesquisador responsável: Zilá Luz Paulino Simões
• Beneficiário: Zilá Luz Paulino Simões
• Instituição Sede: Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto (FFCLRP). Universidade de São Paulo (USP). Ribeirão Preto , SP, Brasil
• Pesquisadores principais: Klaus Hartmann Hartfelder
• Pesquisadores associados: Marcia Maria Gentile Bitondi
• Auxílios(s) vinculado(s): 13/16208-0 - EMBO | EMBL Symposium: The Non-Coding Genome, AR.EXT
• Bolsa(s) vinculada(s): 15/04823-7 - Detecção dos transcritos do gene zelda durante a ovogênese de Apis melífera, BP.IC; 14/26659-1 - Função das DNA metiltransferases e caracterização do perfil de metilação do DNA no processo de envelhecimento de abelhas melíferas (Apis mellifera, Apidae, Hymenoptera), BP.MS; 14/18091-5 - Identificação e validação das interações miRNA-alvo na metamorfose de Apis mellifera, BP.MS; + mais bolsas vinculadas 14/14194-4 - Caracterização dos componentes moleculares do ciclo circadiano no desenvolvimento e senescência de Apis mellifera, BP.DR; 14/08147-3 - Genes diferencialmente expressos durante o desenvolvimento do ovário de abelhas Apis mellifera, BP.MS; 14/05757-5 - Análise funcional do gene long noncoding ovary-1 (lncov1) e transcriptoma de ovários de operária de abelha melífera, Apis mellifera L., BP.DR; 13/24733-7 - O metabolismo oxidativo na diferenciação de castas em abelhas melíferas: número e estrutura mitocondrial e expressão de genes indicadores de funcionalidade, BP.DR; 12/24284-5 - Abordagem comparativa da heterocronia da maturação cuticular em abelhas sociais e solitárias utilizando-se RNA-Seq, quantificação de hidrocarbonetos e microscopia eletrônica, BP.DR; 12/12941-1 - Sequenciamento de última geração de RNAm para análise em larga escala da expressão gênica durante a metamorfose das castas de Apis mellifera, BP.PD; 12/15096-0 - Expressão da sintase de óxido nítrico e níveis de óxido nítrico no desenvolvimento de rainhas e operárias de Apis mellifera, BP.MS; 12/07641-9 - As vias de sinalização Egfr e hipóxia no desenvolvimento de rainhas e operárias de Apis mellifera - uma abordagem sistêmica da interação destas com hormônio juvenil e óxido nítrico, BP.PD; 12/02706-5 - Análise causal do desenvolvimento de Apis mellifera - atribuição de função a novos miRNAs diferencialmente expressos em ovário de operárias, BP.PD; 12/02757-9 - Abordagem integrativa in silico na análise causal do desenvolvimento de Apis mellifera, BP.PD; 11/15810-2 - Análise funcional do gene lnc-ovary-1 (Group11.31), o primeiro RNA não-codificador longo em Apis mellifera, no desenvolvimento casta-específico do ovário, BP.MS; 11/21731-8 - Moléculas reguladoras do crescimento larval e da metamorfose em abelhas operárias Apis mellifera, BP.IC; 09/15772-3 - Determinantes moleculares casta-específicos do desenvolvimento dos ovários de abelhas Apis mellifera, BP.PD - menos bolsas vinculadas
• Assunto(s): Abelhas Apis mellifera Genética do desenvolvimento Desenvolvimento animal Reprodução animal Sequenciamento de nova geração Transcriptoma
• Palavra(s)-Chave do Pesquisador: Apis mellifera | desenvolvimento | micro RNA | Next Generation Sequencing | Reprodução | Transcriptoma | Biologia e Genética do Desenvolvimento

Resumo

As abelhas são, de longe, os mais importantes polinizadores em ecossistemas agrícolas e naturais. No entanto, o recente colapso das populações de abelhas, coloca este equilíbrio sob grave ameaça. Uma estratégia promissora para contornar este risco é a criação em larga escala destes polinizadores, através do perfeito domínio das técnicas de manejo e gestão. Estas, contudo, são altamente dependentes do profundo conhecimento dos sistemas biológicos em questão. Embora as Apis mellifera tenham sido, por décadas, importantes organismos para estudos de plasticidade de comportamento, comunicação, aprendizado e memória, muitos aspectos da biologia deste importante inseto são ainda desconhecidos. Em uma colônia de abelhas convivem milhares de indivíduos coordenados por uma sofisticada organização e complexa divisão de trabalho, onde uma única rainha, a fêmea especializada na reprodução, despende a maior parte do tempo em por ovos, uns poucos machos, os reprodutores, e as operárias, a grande maioria de indivíduos desta sociedade e responsáveis pelo restante das tarefas da colônia. Estas operárias, as fêmeas facultativamente estéreis, têm um sistema nervoso muito desenvolvido, são excelentes navegadoras, possuem alta capacidade cognitiva, qualidades ausentes nas rainhas. Nosso objetivo é uma análise causal do desenvolvimento deste organismo através de ferramentas de última geração em Biologia e Genética Moleculares e entender como a informação genética flui através de redes hierárquicas de expressão gênica. Como ferramentas de última geração entendemos: Next Generation Sequencing, análise ab initio do Genoma de A. mellifera, especialmente RNAs reguladores, análises por micro arranjos de DNA (microarrays), silenciamento gênico por interferência pelos RNAs de fita dupla, imunohistoquímica, hibridação in situ e construção de redes gênicas. (AU)

Publicações científicas

(27)

(Referências obtidas automaticamente do Web of Science e do SciELO, por meio da informação sobre o financiamento pela FAPESP e o número do processo correspondente, incluída na publicação pelos autores)

CARDOSO-JUNIOR, CARLOS A. M.; GUIDUGLI-LAZZARINI, KARINA R.; HARTFELDER, KLAUS. DNA methylation affects the lifespan of honey bee (Apis mellifera L.) workers - Evidence for a regulatory module that involves vitellogenin expression but is independent of juvenile hormone function. Insect Biochemistry and Molecular Biology, v. 92, p. 21-29, JAN 2018. (16/15881-0, 14/26659-1, 11/03171-5)

NELSON, RONALD M.; WALLBERG, ANDREAS; PAULINO SIMOES, ZILA LUZ; LAWSON, DANIEL J.; WEBSTER, MATTHEW T.. Genomewide analysis of admixture and adaptation in the Africanized honeybee. Molecular Ecology, v. 26, n. 14, p. 3603-3617, JUL 2017. (11/03171-5, 16/06657-0)

SADD, BEN M.; BARRIBEAU, SETH M.; BLOCH, GUY; DE GRAAF, DIRK C.; DEARDEN, PETER; ELSIK, CHRISTINE G.; GADAU, JUERGEN; GRIMMELIKHUIJZEN, CORNELIS J. P.; HASSELMANN, MARTIN; LOZIER, JEFFREY D.; et al. The genomes of two key bumblebee species with primitive eusocial organization. Genome Biology, v. 16, APR 24 2015. (11/03171-5)

LAGO, DENYSE CAVALCANTE; HUMANN, FERNANDA CARVALHO; BARCHUK, ANGEL ROBERTO; ABRAHAM, KURUVILLA JOSEPH; HARTFELDER, KLAUS. Differential gene expression underlying ovarian phenotype determination in honey bee, Apis mellifera L., caste development. Insect Biochemistry and Molecular Biology, v. 79, p. 1-12, DEC 2016. (14/08147-3, 11/03171-5)

CERVONI, MARIO S.; CARDOSO-JUNIOR, CARLOS A. M.; CRAVEIRO, GIOVANA; SOUZA, ANDERSON DE O.; ALBERICI, LUCIANE C.; HARTFELDER, KLAUS. Mitochondrial capacity, oxidative damage and hypoxia gene expression are associated with age-related division of labor in honey bee (Apis mellifera L.) workers. Journal of Experimental Biology, v. 220, n. 21, p. 4035-4046, NOV 1 2017. (11/03171-5, 16/23509-4)

MELLO, T. R. P.; ALEIXO, A. C.; PINHEIRO, D. G.; NUNES, F. M. F.; CRISTINO, A. S.; BITONDI, M. M. G.; BARCHUK, A. R.; SIMOES, Z. L. P.. Hormonal control and target genes of ftz-f1 expression in the honeybee Apis mellifera: a positive loop linking juvenile hormone, ftz-f1, and vitellogenin. Insect Molecular Biology, v. 28, n. 1, p. 145-159, FEB 2019. (05/03926-5, 08/10757-3, 11/03171-5)

MACEDO, L. M. F.; NUNES, F. M. F.; FREITAS, F. C. P.; PIRES, C. V.; TANAKA, E. D.; MARTINS, J. R.; PIULACHS, M. -D.; CRISTINO, A. S.; PINHEIRO, D. G.; SIMOES, Z. L. P.. MicroRNA signatures characterizing caste-independent ovarian activity in queen and worker honeybees (Apis mellifera L.). Insect Molecular Biology, v. 25, n. 3, p. 216-226, JUN 2016. (10/08150-3, 11/03171-5, 10/06336-2)

BOMTORIN, ANA DURVALINA; BARCHUK, ANGEL ROBERTO; MODA, LIVIA MARIA; PAULINO SIMOES, ZILA LUZ. Hox Gene Expression Leads to Differential Hind Leg Development between Honeybee Castes. PLoS One, v. 7, n. 7, JUL 25 2012. (04/08868-0, 11/03171-5, 05/03926-5, 09/05675-0)

FALCON, TIAGO; FERREIRA-CALIMAN, MARIA JULIANA; FRANCO NUNES, FRANCIS MORAIS; TANAKA, ERICA DONATO; DO NASCIMENTO, FABIO SANTOS; GENTILE BITONDI, MARCIA MARIA. Exoskeleton formation in Apis mellifera: Cuticular hydrocarbons profiles and expression of desaturase and elongase genes during pupal and adult development. Insect Biochemistry and Molecular Biology, v. 50, p. 68-81, JUL 2014. (10/16380-9, 11/03171-5)

CRISTINO, ALEXANDRE S.; BARCHUK, ANGEL R.; FREITAS, FLAVIA C. P.; NARAYANAN, RAMESH K.; BIERGANS, STEPHANIE D.; ZHAO, ZHENGYANG; SIMOES, ZILA L. P.; REINHARD, JUDITH; CLAUDIANOS, CHARLES. Neuroligin-associated microRNA-932 targets actin and regulates memory in the honeybee. NATURE COMMUNICATIONS, v. 5, NOV 2014. (11/03171-5, 12/02061-4)

LOURENCO, ANETE PEDRO; MARTINS, JULIANA RAMOS; SILVA TORRES, FERNANDA ANDRADE; MACKERT, ALINE; AGUIAR, LUIZ ROBERTO; HARTFELDER, KLAUS; GENTILE BITONDI, MARCIA MARIA; PAULINO SIMOES, ZILA LUZ. Immunosenescence in honey bees (Apis mellifera L.) is caused by intrinsic senescence and behavioral physiology. Experimental Gerontology, v. 119, p. 174-183, MAY 2019. (05/03302-1, 03/07041-2, 04/00732-2, 05/03926-5, 11/03171-5, 03/10581-9)

DE PAULA JUNIOR, D. E.; DE OLIVEIRA, M. T.; BRUSCADIN, J. J.; PINHEIRO, D. G.; BOMTORIN, A. D.; COELHO JUNIOR, V. G.; MODA, L. M. R.; SIMOES, Z. L. P.; BARCHUK, A. R.. Caste-specific gene expression underlying the differential adult brain development in the honeybee Apis mellifera. Insect Molecular Biology, v. 30, n. 1, p. 42-56, FEB 2021. (11/03171-5, 05/03926-5)

VIEIRA, J.; FREITAS, F. C. P.; CRISTINO, A. S.; MODA, L. M. R.; MARTINS, J. R.; BITONDI, M. M. G.; SIMOES, Z. L. P.; BARCHUK, A. R.. miRNA-34 and miRNA-210 target hexamerin genes enhancing their differential expression during early brain development of honeybee (Apis mellifera) castes. Insect Molecular Biology, v. 30, n. 6, AUG 2021. (11/03171-5, 05/03926-5)

VIEIRA, JOSEANA; DE PAULA FREITAS, FLAVIA CRISTINA; CRISTINO, ALEXANDRE SANTOS; PINHEIRO, DANIEL GUARIZ; AGUIAR, LUIZ ROBERTO; FRAMARTINO BEZERRA LAURE, MARCELA APARECIDA; ROSATTO MODA, LIVIA MARIA; PAULINO SIMOES, ZILA LUZ; BARCHUK, ANGEL ROBERTO. olecular underpinnings of the early brain developmental response to differential feeding in the honey bee Apis mellifer. BIOCHIMICA ET BIOPHYSICA ACTA-GENE REGULATORY MECHANISMS, v. 1864, n. 9, SEP 2021. (11/03171-5, 05/03926-5)

LOURENCO, ANETE P.; GUIDUGLI-LAZZARINI, KARINA R.; FREITAS, FLAVIA C. P.; BITONDI, MARCIA M. G.; SIMOES, ZILA L. P.. Bacterial infection activates the immune system response and dysregulates microRNA expression in honey bees. Insect Biochemistry and Molecular Biology, v. 43, n. 5, p. 474-482, MAY 2013. (10/08332-4, 11/03171-5, 03/07041-2, 11/10133-2)

MIRANDA SOARES, MICHELLE PRIOLI; PINHEIRO, DANIEL GUARIZ; DE PAULA FREITAS, FLAVIA CRISTINA; PAULINO SIMOES, ZILA LUZ; GENTILE BITONDI, MARCIA MARIA. Transcriptome dynamics during metamorphosis of imaginal discs into wings and thoracic dorsum in Apis mellifera castes. BMC Genomics, v. 22, n. 1, OCT 22 2021. (14/13136-0, 12/12941-1, 11/03171-5)

SANTOS, DOUGLAS ELIAS; SOUZA, ANDERSON DE OLIVEIRA; TIBERIO, GUSTAVO JACOMINI; ALBERICI, LUCIANE CARLA; HARTFELDER, KLAUS. Differential expression of antioxidant system genes in honey bee (Apis mellifera L.) caste development mitigates ROS-mediated oxidative damage in queen larvae. GENETICS AND MOLECULAR BIOLOGY, v. 43, n. 4, 2020. (13/24733-7, 17/26418-2, 17/09128-0, 11/03171-5)

FALCON, TIAGO; PINHEIRO, DANIEL G.; FERREIRA-CALIMAN, MARIA JULIANA; TURATTI, IZABEL C. C.; PINTO DE ABREU, FABIANO C.; GALASCHI-TEIXEIRA, JULIANA S.; MARTINS, JULIANA R.; ELIAS-NETO, MOYSES; SOARES, MICHELLE P. M.; LAURE, MARCELA B.; et al. Exploring integument transcriptomes, cuticle ultrastructure, and cuticular hydrocarbons profiles in eusocial and solitary bee species displaying heterochronic adult cuticle maturation. PLoS One, v. 14, n. 3, MAR 14 2019. (14/13136-0, 11/03171-5, 14/50265-3, 12/24284-5)

MARTINS, JULIANA RAMOS; GENTILE BITONDI, MARCIA MARIA. The HEX 110 Hexamerin Is a Cytoplasmic and Nucleolar Protein in the Ovaries of Apis mellifera. PLoS One, v. 11, n. 3, MAR 8 2016. (11/03171-5, 12/16040-9)

MARCO ANTONIO, DAVID S.; HARTFELDER, KLAUS. Toward an Understanding of Divergent Compound Eye Development in Drones and Workers of the Honeybee (Apis mellifera L.): A Correlative Analysis of Morphology and Gene Expression. JOURNAL OF EXPERIMENTAL ZOOLOGY PART B-MOLECULAR AND DEVELOPMENTAL EVOLUTION, v. 328, n. 1-2, p. 139-156, JAN-FEB 2017. (11/03171-5)

BOMTORIN, ANA DURVALINA; MACKERT, ALINE; COUTO ROSA, GUSTAVO CONRADO; MODA, LIVIA MARIA; MARTINS, JULIANA RAMOS; GENTILE BITONDI, MARCIA MARIA; HARTFELDER, KLAUS; PAULINO SIMOES, ZILA LUZ. Juvenile Hormone Biosynthesis Gene Expression in the corpora allata of Honey Bee (Apis mellifera L.) Female Castes. PLoS One, v. 9, n. 1, JAN 29 2014. (11/03171-5, 05/03926-5, 09/05675-0)

DALLACQUA, RODRIGO PIRES; GENTILE BITONDI, MARCIA MARIA. Dimorphic Ovary Differentiation in Honeybee (Apis mellifera) Larvae Involves Caste-Specific Expression of Homologs of Ark and Buffy Cell Death Genes. PLoS One, v. 9, n. 5, MAY 20 2014. (11/03171-5, 09/15772-3)

PIRES, CAMILLA VALENTE; DE PAULA FREITAS, FLAVIA CRISTINA; CRISTINO, ALEXANDRE S.; DEARDEN, PETER K.; PAULINO SIMOES, ZILA LUZ. Transcriptome Analysis of Honeybee (Apis Mellifera) Haploid and Diploid Embryos Reveals Early Zygotic Transcription during Cleavage. PLoS One, v. 11, n. 1, JAN 11 2016. (10/08150-3, 11/03171-5)

HUMANN, FERNANDA C.; TIBERIO, GUSTAVO J.; HARTFELDER, KLAUS. Sequence and Expression Characteristics of Long Noncoding RNAs in Honey Bee Caste Development - Potential Novel Regulators for Transgressive Ovary Size. PLoS One, v. 8, n. 10, OCT 31 2013. (04/08868-0, 06/06521-9, 12/01808-9, 11/15810-2, 11/03171-5)

NUNES, FRANCIS M. F.; IHLE, KATE E.; MUTTI, NAVDEEP S.; SIMOES, ZILA L. P.; AMDAM, GRO V.. The gene vitellogenin affects microRNA regulation in honey bee (Apis mellifera) fat body and brain. Journal of Experimental Biology, v. 216, n. 19, p. 3724-3732, OCT 2013. (11/03171-5, 07/07594-2)

MIRANDA SOARES, MICHELLE PRIOLI; BARCHUK, ANGEL ROBERTO; QUIRINO SIMOES, ANA CAROLINA; CRISTINO, ALEXANDRE DOS SANTOS; DE PAULA FREITAS, FLAVIA CRISTINA; CANHOS, LUISA LANGE; GENTILE BITONDI, MARCIA MARIA. Genes involved in thoracic exoskeleton formation during the pupal-to-adult molt in a social insect model, Apis mellifera. BMC Genomics, v. 14, AUG 28 2013. (10/16380-9, 11/03171-5, 07/04314-9)

FREITAS, FLAVIA C. P.; PIRES, CAMILLA V.; CLAUDIANOS, CHARLES; CRISTINO, ALEXANDRE S.; SIMOES, ZILA L. P.. MicroRNA-34 directly targets pair-rule genes and cytoskeleton component in the honey bee. SCIENTIFIC REPORTS, v. 7, JAN 18 2017. (10/08150-3, 11/03171-5, 12/02061-4, 10/08332-4)