imultaneous Expression of UV and Violet SWS1 Opsins Expands the Visual Palette in a Group of Freshwater Snake

Autor(es)

Hauzman, Einat ^{[1, 2]} ; Pierotti, Michele E. R. ^[3] ; Bhattacharyya, Nihar ^[4] ; Tashiro, Juliana H. ^[2] ; Yovanovich, Carola A. M. ^{[3, 5]} ; Campos, Pollyanna F. ^[6] ; Ventura, Dora F. ^{[1, 2]} ; Chang, Belinda S. W. ^{[7, 4]}

Afiliação do(s) autor(es)

^[1] Hosp Israelita Albert Einstein, Sao Paulo - Brazil

^[2] Univ Sao Paulo, Psychol Inst, Dept Expt Psychol, Sao Paulo - Brazil

^[3] Univ Sao Paulo, Inst Biosci, Dept Zool, Sao Paulo - Brazil

^[4] Univ Toronto, Dept Cell & Syst Biol, Toronto, ON - Canada

^[5] Univ Sussex, Sch Life Sci, Brighton, E Sussex - England

^[6] Inst Butantan, Ctr Toxins Immune Response & Cell Signaling CeTIC, Lab Toxinol Aplicada, Sao Paulo - Brazil

^[7] Univ Toronto, Dept Ecol & Evolutionary Biol, Toronto, ON - Canada

• Tipo de documento: Artigo Científico
• Fonte: Molecular Biology and Evolution; v. 38, n. 12, p. 5225-5240, DEC 2021.
• Citações Web of Science: 0

Resumo

Snakes are known to express a rod visual opsin and two cone opsins, only (SWS1, LWS), a reduced palette resulting from their supposedly fossorial origins. Dipsadid snakes in the genus Helicops are highly visual predators that successfully invaded freshwater habitats from ancestral terrestrial-only habitats. Here, we report the first case of multiple SWS1 visual pigments in a vertebrate, simultaneously expressed in different photoreceptors and conferring both UV and violet sensitivity to Helicops snakes. Molecular analysis and in vitro expression confirmed the presence of two functional SWS1 opsins, likely the result of recent gene duplication. Evolutionary analyses indicate that each swsl variant has undergone different evolutionary paths with strong purifying selection acting on the UV-sensitive copy and d(N)/d(S) similar to 1 on the violet-sensitive copy. Site-directed mutagenesis points to the functional role of a single amino acid substitution, Phe86Val, in the large spectral shift between UV and violet opsins. In addition, higher densities of photoreceptors and SWS1 cones in the ventral retina suggest improved acuity in the upper visual field possibly correlated with visually guided behaviors. The expanded visual opsin repertoire and specialized retinal architecture are likely to improve photon uptake in underwater and terrestrial environments, and provide the neural substrate for a gain in chromatic discrimination, potentially conferring unique color vision in the UV-violet range. Our findings highlight the innovative solutions undertaken by a highly specialized lineage to tackle the challenges imposed by the invasion of novel photic environments and the extraordinary diversity of evolutionary trajectories taken by visual opsin-based perception in vertebrates. (AU)

• Processo FAPESP: 18/11502-0 - A hiperdiversa fauna anfíbia do Brasil como um sistema de modelo para a ecofisiologia comparativa a genômica da visão
• Beneficiário: Taran Grant
• Modalidade de apoio: Auxílio à Pesquisa - Pesquisador Visitante - Internacional
• Processo FAPESP: 14/26818-2 - Desenvolvimento e implantação de métodos de avaliação visual: aplicações clínicas e em modelos animais
• Beneficiário: Dora Selma Fix Ventura
• Modalidade de apoio: Auxílio à Pesquisa - Temático
• Processo FAPESP: 18/13910-9 - Estudos comparativos da morfologia da retina de Bothrops jararaca e Crotalus durissus terrificus (Serpentes, Viperidae): densidade e topografia de fotorreceptores e de células da camada de células ganglionares, e estimativa da acuidade visual
• Beneficiário: Juliana Hiromi Tashiro
• Modalidade de apoio: Bolsas no Brasil - Mestrado
• Processo FAPESP: 14/25743-9 - Expressão de opsinas e melanopsinas em retinas de serpentes: genética molecular e imunohistoquímica
• Beneficiário: Einat Hauzman
• Modalidade de apoio: Bolsas no Brasil - Pós-Doutorado
• Processo FAPESP: 18/09321-8 - Expressão in vitro e medidas de absorção espectral do fotopigmento SWS1 da serpente colubridea Helicops modestus
• Beneficiário: Einat Hauzman
• Modalidade de apoio: Bolsas no Exterior - Estágio de Pesquisa - Pós-Doutorado
• Processo FAPESP: 13/07467-1 - CeTICS - Centro de Toxinas, Imuno-Resposta e Sinalização Celular
• Beneficiário: Hugo Aguirre Armelin
• Modalidade de apoio: Auxílio à Pesquisa - Centros de Pesquisa, Inovação e Difusão - CEPIDs
• Processo FAPESP: 15/14857-6 - Estudo sistemático dos sistemas visuais dos anfíbios: da evolução de padrões de atividade dial aos limites fisiológicos para a visão colorida
• Beneficiário: Carola Anabel Mariana Yovanovich
• Modalidade de apoio: Bolsas no Brasil - Pós-Doutorado