Prediction of Learned Resistance or Helplessness by Hippocampal-Prefrontal Cortical Network Activity during Stress

Autor(es)

Marques, Danilo Benette ^[1] ; Ruggiero, Rafael Naime ^[1] ; Bueno-Junior, Lezio Soares ^[1] ; Rossignoli, Matheus Teixeira ^[1] ; Leite, Joao Pereira ^[1]

Afiliação do(s) autor(es)

^[1] Univ Sao Paulo, Ribeirao Preto Med Sch, Dept Neurosci & Behav Sci, BR-14049900 Ribeirao Preto, SP - Brazil

• Tipo de documento: Artigo Científico
• Fonte: JOURNAL OF NEUROSCIENCE; v. 42, n. 1, p. 81-96, JAN 5 2022.
• Citações Web of Science: 0

Resumo

The perception of control over a stressful experience may determine its impacts and generate resistance against future stressors. Although the medial prefrontal cortex (PFC) and the hippocampus (HPC) are implicated in the encoding of stressor controllability, the neural dynamics underlying this process are unknown. Here, we recorded HPC and PFC neural activities in male rats during the exposure to controllable, uncontrollable, or no shocks and investigated electrophysiological predictors of escape performance upon exposure to subsequent uncontrollable shocks. We were able to accurately discriminate stressed from nonstressed animals and predict resistant (R) or helpless (H) individuals based on hippocampal-cortical oscillatory dynamics. Remarkably, R animals exhibited an increase in theta power during CS, while H exhibited a decrease. Furthermore, R exhibited higher HPC to PFC theta synchronization during stress. Notably, HPC-PFC theta connectivity in the initial stress exposure showed strong correlations with escape performance evaluated days later. R rats also showed stronger theta coupling to both gamma oscillations and neuronal firing in the PFC. Finally, we found that these distinct features of network dynamics collectively formed a pattern that accurately predicted learned resistance and was lacking in H individuals. Our findings suggest that hippocampal-prefrontal network theta activity supports cognitive mechanisms of stress coping, whose impairment may underlie vulnerability to stress-related disorders. (AU)

• Processo FAPESP: 18/02303-4 - Estudo da conectividade da circuitaria meso-cortico-limbica em animais submetidos a Status epilepticus durante o desenvolvimento e sua relação com comorbidades psiquiátricas
• Beneficiário: Rafael Naime Ruggiero
• Modalidade de apoio: Bolsas no Brasil - Pós-Doutorado
• Processo FAPESP: 16/17882-4 - Epilepsias farmacorresistentes: desafios diagnósticos, estudo das comorbidades associadas e novas abordagens experimentais
• Beneficiário: João Pereira Leite
• Modalidade de apoio: Auxílio à Pesquisa - Temático
• Processo FAPESP: 11/04467-5 - Estudo dos efeitos do pré-tratamento com canabidiol e da indução de pós-descarga hipocampal única sobre as alterações de plasticidade sináptica geradas por ketamina na via CA1-mPFC em ratos anestesiados in vivo
• Beneficiário: Matheus Teixeira Rossignoli
• Modalidade de apoio: Bolsas no Brasil - Mestrado
• Processo FAPESP: 20/01510-6 - Estudo do processamento neural da circuitaria meso-cortico-límbica durante o comportamento do tipo-anedônico e sua modulação pelo sistema endocanabinóide
• Beneficiário: Matheus Teixeira Rossignoli
• Modalidade de apoio: Bolsas no Brasil - Pós-Doutorado
• Processo FAPESP: 12/06123-4 - Plasticidade sináptica hipocampo-pré-frontal em ratos acordados: efeitos da estimulação talâmica durante o sono natural e implicações para a consolidação de memórias
• Beneficiário: Lézio Soares Bueno Júnior
• Modalidade de apoio: Bolsas no Brasil - Pós-Doutorado