Ants on flowers: Protective ants impose a low but variable cost to pollination, moderated by location of extrafloral nectaries and type of flower visitor

Author(s)

Vieira da Silva, Amanda ; Nogueira, Anselmo ; Bronstein, Judith L. ; Rey, Pedro J. ; Leal, Laura Carolina

• Document type: Journal article
• Source: JOURNAL OF ECOLOGY; v. N/A, p. 12-pg., 2025-06-18.

Abstract

Throughout their lifetimes, individuals of most species engage in multiple mutualistic interactions simultaneously. These mutualisms can interfere with each other, leading to ecological costs that can influence the outcome of these interactions. Identifying factors that modulate these costs is pivotal to reaching a deeper understanding of the dynamics of mutualistic interactions. We investigated the ecological costs of protective ants on the pollination of plants with extrafloral nectaries (EFNs) and how plant traits and the type of pollinator can modulate them. We hypothesized that (1) ants negatively affect the patterns of flower visitation and plant reproductive performance and that (2) this effect is relatively higher for plants bearing EFNs close to inflorescences compared to those bearing EFNs only on vegetative tissues. Additionally, we hypothesized that (3) the effect of ants on flower visitation is contingent upon the type of flower visitor. To evaluate these hypotheses, we used a meta-analytical approach based on 27 studies that assessed the effects of ants on patterns of floral visitation and plant reproductive performance. We found that ants impose a low, yet highly variable, cost to pollination. Specifically, ants have a strong negative effect on patterns of flower visitation, especially when the visitors are bees, but this does not translate into reduced plant reproductive performance. In fact, the reproductive success of plants with EFNs close to vegetative tissue is enhanced by ant presence. Finally, the negative effect of ants on flower visitors is stronger when EFNs are closer to inflorescences. Synthesis: Our results indicate that, in general, ants have a low impact on the pollination of EFN-bearing plants. This pattern supports theoretical predictions that natural selection acts to lower the costs of protection mutualisms. Our macroscale evaluation further shows that plant traits such as EFN location, as well as the type of flower visitors, modulate this cost. The outcome of ant-pollinator interactions may affect the evolutionary trajectory of traits mediating defence and pollination in EFN-bearing plants. A lo largo de la vida, individuos de la mayor & iacute;a de las especies se involucran en m & uacute;ltiples interacciones mutualistas simult & aacute;neamente. Estos mutualismos pueden interferir entre s & iacute;, llevando a costes ecol & oacute;gicos que afectan al resultado de estas interacciones. Identificar factores que modulan estos costes es esencial para profundizar nuestro conocimiento sobre la din & aacute;mica de las interacciones mutualistas. Investigamos los cestos ecol & oacute;gicos de las hormigas protectoras en la polinizaci & oacute;n de plantas con nectarios extra florales (NEFs) y c & oacute;mo los atributos de las plantas y el tipo de visitante floral pueden modular esos costes. Nuestras hip & oacute;tesis son (1) las hormigas afectan negativamente los patrones de visita floral y el & eacute;xito reproductivo de las plantas y (2) este efecto es relativamente mayor para plantas con NEFs cerca de las inflorescencias que plantas con NEFs cerca de tejidos vegetativos & uacute;nicamente. Tambi & eacute;n investigamos la hip & oacute;tesis de que (3) los efectos de las hormigas en la visita floral dependen del tipo de visitante floral. Para evaluar nuestras hip & oacute;tesis, usamos un enfoque meta-anal & iacute;tico basado en 27 estudios que eval & uacute;an los efectos de las hormigas en los patrones de visita floral y & eacute;xito reproductivo de las plantas. Encontramos que hormigas imponen un coste bajo pero variable a la polinizaci & oacute;n. Espec & iacute;ficamente, las hormigas tienen un efecto negativo fuerte en los patrones de visita floral, especialmente cuando los visitantes son abejas, pero esto no se traduce en una reducci & oacute;n del desempe & ntilde;o reproductivo de las plantas. De hecho, el & eacute;xito reproductivo de las plantas con NEFs cerca del tejido vegetativo es mayor en presencia de hormigas. Finalmente, el efecto negativo de las hormigas en los visitantes florales es m & aacute;s fuerte cuando los NEFs est & aacute;n cerca de las inflorescencias. S & iacute;ntesis: nuestros resultados indican que, en general, hormigas tienen un bajo impacto en la polinizaci & oacute;n de plantas con NEFs. Este patr & oacute;n apoya predicciones te & oacute;ricas de que la selecci & oacute;n natural act & uacute;a reduciendo los costes de los mutualismos protectores. Nuestra evaluaci & oacute;n macroecol & oacute;gica tambi & eacute;n muestra que algunos atributos de las plantas como la localizaci & oacute;n de los NEFs, as & iacute; como el tipo de visitante floral, modulan este coste. El resultado de las interacciones puede afectar la trayectoria evolutiva de los atributos que median la defensa y la polinizaci & oacute;n en plantas con NEFs. Ao longo da vida, indiv & iacute;duos da maioria das esp & eacute;cies se envolvem em m & uacute;ltiplas intera & ccedil;& otilde;es mutualistas simultaneamente. Essas intera & ccedil;& otilde;es podem inferir entre si, levando a custos ecol & oacute;gicos que podem influenciar o resultado dessas intera & ccedil;& otilde;es. Identificar os fatores que modulam esses custos & eacute; essencial para melhorar nossa compreens & atilde;o sobre as din & acirc;micas de intera & ccedil;& otilde;es mutualistas. N & oacute;s investigamos os custos ecol & oacute;gicos das formigas protetoras na poliniza & ccedil;& atilde;o de plantas com nect & aacute;rios extraflorais (NEFs) e como os atributos das plantas e o tipo de polinizador podem modul & aacute;-los. Nossas hip & oacute;teses s & atilde;o de que (1) as formigas afetam negativamente os padr & otilde;es de visita & ccedil;& atilde;o floral e desempenho reprodutivo das plantas e que (2) esse efeito & eacute; relativamente maior para plantas com NEFs mais pr & oacute;ximos das infloresc & ecirc;ncias quando comparados com esp & eacute;cies que possuem NEFs apenas nas estruturas vegetativas. Adicionalmente, n & oacute;s tamb & eacute;m formulamos a hip & oacute;tese de que (3) os efeitos das formigas na visita & ccedil;& atilde;o floral dependem do tipo de visitante floral. Para avaliar nossas hip & oacute;teses, n & oacute;s usamos uma abordagem meta-anal & iacute;tica baseada em 27 estudos que avaliaram o efeito das formigas nos padr & otilde;es de visita & ccedil;& atilde;o floral e desempenho reprodutivo das plantas. N & oacute;s encontramos que as formigas imp & otilde;em um custo baixo, ainda assim altamente vari & aacute;vel, na poliniza & ccedil;& atilde;o. Especificamente, as formigas possuem um efeito negativo forte nos padr & otilde;es de visita & ccedil;& atilde;o floral, especialmente quando os visitantes s & atilde;o abelhas, mas isso n & atilde;o se traduz em uma redu & ccedil;& atilde;o no desempenho reprodutivo das plantas. De fato, o sucesso reprodutivo das plantas com NEFs pr & oacute;ximos ao tecido vegetativo & eacute; aumentado pela presen & ccedil;a das formigas. Finalmente, o efeito negativo das formigas nos visitantes florais & eacute; mais forte quando os NEFs est & atilde;o pr & oacute;ximos das infloresc & ecirc;ncias. S & iacute;ntese: nossos resultados indicam que, em geral, as formigas t & ecirc;m um impacto baixo na poliniza & ccedil;& atilde;o de plantas com NEFs. Esse padr & atilde;o suporta predi & ccedil;& otilde;es te & oacute;ricas de que a sele & ccedil;& atilde;o natural atua reduzindo os custos dos mutualismos de prote & ccedil;& atilde;o. Nossa avalia & ccedil;& atilde;o em uma escala macroecol & oacute;gica tamb & eacute;m mostra que atributos das plantas como localiza & ccedil;& atilde;o dos NEFs, assim como o tipo de visitante floral, modulam esse custo. O resultado das intera & ccedil;& otilde;es entre formigas e polinizadores podem afetar a trajet & oacute;ria evolutiva de atributos mediando defesa e poliniza & ccedil;& atilde;o nas plantas com NEF. (AU)

• FAPESP's process: 19/19544-7 - Synergistic effect of multiple mutualists on plants: how bacteria, ants and bees contribute to the evolution of a hyper-diverse lineage of legumes
• Grantee: Anselmo Nogueira
• Support Opportunities: BIOTA-FAPESP Program - Young Investigators Grants
• FAPESP's process: 20/11171-4 - The cost of partnership between plants and floral visitors: factors that regulate exploitation in pollination systems
• Grantee: Amanda Vieira da Silva
• Support Opportunities: Scholarships in Brazil - Doctorate
• FAPESP's process: 17/13358-1 - Competition-based screening of partners as a stabilizing mechanism in ant-plant facultative mutualisms
• Grantee: Laura Carolina Leal de Sousa
• Support Opportunities: Regular Research Grants